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第66卷11期封面故事

油茶花粉引起家养蜜蜂幼虫中毒

Tea-oil pollen toxic to honeybee larvae:When honeybees forage on the flowers of Camellia oleifera, a widely planted oilseed crop, their larvae die, but what kills the larvae remains controversial. Using bagging and caging studies, the authors show that birds effectively pollinate C. oleifera flowers. In contrast to the hypothesis of nectar toxicity, Zhang et al. (pages 2313-2316) propose that C. oleifera may have evolved toxic pollen to limit overexploitation of its pollen by bees. Toxicity tests indicated that C. oleifera pollen harmed honeybee larvae significantly more than pollen from Brassica napus, another oilseed crop, and C. oleifera pollen contains the insecticidal compound theasaponin. The cover shows simultaneous pollen presentation in a C. oleifera flower.

油茶 (Camellia oleifera) 是原产我国的木本油料植物，是南方多个地区的经济作物之一。由于自花授粉不亲和，秋冬季开花缺少有效的传粉昆虫 (黄敦元等，2017)，这些因素被认为是油茶座果率低下的原因，制约着油茶产业的发展。自上世纪50年代，养蜂的人就注意到家养蜜蜂在盛开的油茶花上采食，就会出现蜂群幼虫大量死亡的现象，俗称“烂籽” (朱永谦，1957)。近年来大多数人认为：蜜蜂中毒是因为油茶花蜜中含有低聚糖，蜜蜂幼虫无法消化而导致死亡。

该文作者从植物与传粉者互作的角度出发，认为花蜜是“糖水”，是植物供给传粉者服务的劳动报酬，而花粉作为植物繁殖的雄配子，如果过多被社会性昆虫消耗，用于植物受精的花粉数量就会减少。该文依据油茶的开花习性、短时间地大量呈现花粉与分泌大量稀稠的花蜜等特征，推测是适应于鸟类传粉的一类植物 (Thomson et al., 2000)；提出其花粉的化学防御是避免蜜蜂过度采走花粉，是保护花粉的一种适应策略 (Wang et al., 2019; Trunz et al., 2020)。探明油茶的有效传粉者，分析蜜蜂访问油茶花后幼虫死亡的原因，不仅有助于理解油茶传粉的适应策略，而且有助于油茶的增质增产，从而服务于油茶产业和乡村振兴。

JIPB 2024年第11期封面故事来自华中师范大学黄双全教授团队题为“Lethal effects of Tea-oil Camellia on honeybee larvae due to pollen toxicity”的研究短文 (https://doi.org/10.1111/jipb.13731)。该文研究结果表明油茶花粉对蜜蜂幼虫有明显的致死作用，在意蜂的食物中添加油茶花粉会显著地降低幼虫的存活率，进一步验证表明花粉中的三萜类生物碱茶皂素 (Theasaponin) 是造成蜜蜂幼虫死亡的主要原因。

比较分析表明暗绿绣眼鸟访花对提高油茶结实有显著贡献。作者在贵阳、桂林、武汉三个地方观察油茶的访花动物，发现暗绿绣眼鸟可在较远距离的油茶树间取食油茶花蜜；蜜蜂主要取食油茶的花蜜，较少收集花粉。容许昆虫访问而隔离鸟访的情况下，油茶的座果率下降了56%，证实了油茶的开花习性是适应于鸟类传粉 (图1)。

图1. 油茶主要访花者的觅食行为与传粉者有效性的验证

在蜜蜂幼虫的饲喂实验中，对比100%油菜花粉、油菜与油茶花粉比例为50:50、100%油茶花粉，表明油茶花粉对蜜蜂幼虫有明显的致死作用。茶皂素6个浓度梯度的喂养实验表明 5 mg/mL的浓度就可引起蜜蜂幼虫中毒死亡 (图2)。检测结果显示花粉中茶皂素的含量高于叶、花瓣中的相对含量，但在花蜜中未检测到茶皂素。

图2. 饲喂油茶花粉和不同浓度茶皂素的蜜蜂幼虫存活率比较

该项工作从花部特征的适应策略出发，推测采食油茶花导致蜜蜂幼虫中毒是花粉的化学防御引起的，野外传粉者访花观察和幼虫的饲喂适应证实了这一推测。提示人们在生产实践中，为维系蜂群的健康而采取的各种油茶花蜜脱毒的措施可以摒弃了。

博士生张传为该论文第一作者，传粉与进化课题组已毕业的冯慧慧博士，刘亚磊硕士参与了该项工作，黄双全教授为通讯作者。

参考文献：

黄敦元, 何波, 谷平, 苏田娟, 朱朝东. (2017). 油茶传粉昆虫研究现状与方向的探讨. 环境昆虫学报 39: 213-220.

朱永谦.(1957). 油茶花蜜对蜜蜂有毒的问题. 中国蜂业 4: 5–6.

Li, Z., Huang, Q., Zheng, Y., Zhang, Y., Li, X., Zhong, S., and Zeng, Z.(2022). Identification of the toxic compounds in Camellia oleifera honey and pollen to honey bees (Apis mellifera). Journal of Agricultural and Food Chemistry 70:13176–13185.

Thomson, J. D., Wilson, P., Valenzuela, M., and Malzone, M. (2000). Pollen presentation and pollination syndromes, with special reference to Penstemon. Plant Species Biology15: 11–29.

Trunz, V., Lucchetti, M. A., Bénon, D., Dorchin, A., Desurmont, G. A., Kast, C., Rasmann, S., Glauser, G., and Praz, C. J. (2020). To bee or not to bee: The ‘raison d'être’ of toxic secondary compounds in the pollen of Boraginaceae. Functional Ecology 34: 1345–1357.

Wang, X. Y., Tang, J., Wu, T., Wu, D., and Huang, S. Q. (2019). Bumblebee rejection of toxic pollen facilitates pollen transfer. Current Biology 29:1401–1406.

文章引用：

Zhang, C., Feng, H.-H., Liu, Y.-L. and Huang, S.-Q.(2024). Lethal effects of tea-oil Camellia on honeybee larvae due to pollen toxicity. J. Integr. Plant Biol. 66: 2313-2316.